Demkó-Szekeres Zsolt pályáját az MKB Bankban kezdte vállalatfinanszírozási területen. 2012-től a Magyar Export-Import Bank Zrt. igazgatóhelyettese, majd igazgatója volt, nevéhez kötődik a bank hitelfedezeti garanciaprogramjának elindítása.
2017-től a Magyar Takarékszövetkezeti Bank Zrt. igazgatója. 2019-től a KELER Zrt. általános vezérigazgató-helyettese, 2020-tól pedig a vezérigazgatója lett, vezetése alatt került sor a hazai értékpapír-kiegyenlítési rendszer megújítására.
A Diákhitel Központ Zrt.-ben vezérigazgató-helyettesként részt vett a kedvezményes diákszámlaprogram megvalósításában. 2023-tól a Magyar Fejlesztési Bank Zrt. üzleti vezérigazgató-helyettese volt.
A Kincstár elnökeként kiemelt feladata a költségvetés végrehajtása során a pénzforgalom és az elszámolások zavartalan lebonyolítása, valamint a likviditás hatékony menedzselése. A magyar családok és nyugdíjasok juttatásainak, a Kincstárnál igényelhető állami támogatások, az állampapír kamatok, valamint az agrár- és vidékfejlesztési támogatások gördülékeny kifizetésének a biztosítása.